Makoto Edamura staat bekend als de grootste zwendelaar van Japan. Als hij topcrimineel Laurent Thierry probeert op te lichten, komt hij van een koude kermis thuis.

Kojou Akatsuki's dagen als gewone middelbare scholier in het demonendistrict van het eiland Itogami komen abrupt tot een einde nadat een noodlottige ontmoeting hem de opmerkelijke capaciteiten van een vampier heeft opgeleverd. Het duurt niet lang voordat hij in het middelpunt van de belangstelling komt te staan ​​als wordt ontdekt dat hij de vierde eerstgeborene is, een enorm machtige vampier die door de meesten als slechts een legende wordt beschouwd. Uit angst voor het destructieve potentieel van Kojou stuurt de Lion King Organization een leerling-zwaardsjamaan, Yukina Himeragi, om toezicht te houden en, als hij een bedreiging wordt, de jongen te doden die wordt beschouwd als de machtigste vampier ter wereld. De twee worden door de omstandigheden gedwongen samen te werken en vormen een onwaarschijnlijke alliantie. Terwijl Kojou in het reine komt met zijn capaciteiten en ze allebei moeite hebben om de stad te beschermen tegen verschillende opkomende chaotische krachten.

Midden in de klas op een bepaalde school wordt het leven in de klas van Rumi Yokoi, een ijverige leerling, op zijn kop gezet als haar bureaugenoot Toshinari Seki in zijn eentje aan zijn bureau in de klas begint te spelen. Hoewel Rumi geïrriteerd is door Toshinari's afleidende maar ingewikkelde speeltijd, merkt ze dat ze betrokken raakt bij zijn interessante hobby. Rumi kan zich nooit concentreren en observeert Seki's verbluffende manieren om te ontspannen in de klas.